Krypton'un yıkımından sonra Dünya'ya gelen Kara, yani Supergirl, burada yeni bir yaşam kurmaya çalışır. Başlangıçta uyum sağlamakta zorlanır, kuzeni Superman ona rehberlik eder. Superman, Kara'ya 31. yüzyıla gidip Lejyon Akademisi'ne katılmasını önerir. Supergirl, uzay-zaman döngüsünden çıkarak 31. yüzyıla geçer ve Akademi'ye katılır.

Lejyon Akademisi'nde yeni arkadaşlar edinir, fakat farkında olmadan yeni bir düşman da kazanır. Braniac 5 adındaki kötü niyetli bir figürün peşine düşer. Akademi, Karanlık Çember adındaki gizemli bir grubun tehdidi altındadır. Bu grup, Akademi'nin kasasında saklanan güçlü bir silahı ele geçirmeye çalışır. Supergirl, bu tehlikeyle başa çıkmak için hem eski hem de yeni dostlarının yardımına ihtiyaç duyar.