1700'lerin Romanya'sında, Rayne adında yarı vampir bir kız, bir sirkte yaşamaktadır. Kendisinin vampir olduğunun farkında değildir. Sirkin kabadayısı ona sert davranınca, Rayne insan kanının tadını alır ve içindeki Bloodrayne ortaya çıkar. Bu değişimle birlikte gerçek kimliğini anlamaya başlar.

Bir gün, Sebastian ve Vladimir adında iki vampir avcısı Rayne ile karşılaşır. Onlar, Rayne'nin annesine saldırıp öldüren Kagan isimli vampirin peşindedir. Kagan, tüm vampirlerin kralıdır ve Rayne'nin babasıdır. Bloodrayne, Kagan'ı bulup yok etmeye kararlıdır. Bu süreçte kendi iç dünyasında da mücadele eder.

Rayne'nin babasını bulma çabaları, bir dizi çatışma ve stratejiyle devam eder. Kagan'ın gücü büyüktür ama Rayne'nin kararlılığı ve yeni kazandığı güçler ona umut verir. Bu macera, karanlık ve güç dolu bir dünyada geçer.